Na sequência da saída de Marcello Caetano da presidência da secção de Administração Pública, mais propriamente da subsecção de Política e Administração Geral da Câmara Corporativa, para a presidência da mesma Câmara Corporativa, António de Oliveira Salazar convidou Guilherme Braga da Cruz para assumir o lugar de procurador à Câmara Corporativa na subsecção de Política e Administração Geral. Inicialmente recusou, mas por insistência de António de Oliveira Salazar, Guilherme Braga da Cruz acabou por aceitar. Foi procurador à Câmara Corporativa na 6ª (1953-1957), 7ª (1957-1961) e parte da 8ª legislaturas (1961- 6 de dezembro de 1962), e eleito segundo vice-presidente da Câmara Corporativa nas sessões legislativas de 1955-1956, 1956-1957 e 1959-1960. Em 1956 Guilherme Braga da Cruz assumiu a responsabilidade de representante da Câmara Corporativa na II Assembleia de Parlamentares dos Países da NATO (North Atlantic Treaty Organization). Enquanto procurador, Guilherme Braga da Cruz relatou os seguintes pareceres: "Assistência aos Funcionários Civis Tuberculosos", "Plano de Formação Social e Corporativa", "Organizações circum-escolares" e "Alterações ao Código Administrativo".
A 8 de janeiro de 1942 Guilherme Braga da Cruz foi contratado para provimento do lugar de primeiro assistente, além do quadro, do primeiro grupo da Faculdade de Direito da Universidade de Coimbra. Em 29 de dezembro de 1947 foi nomeado professor extraordinário e a 2 de agosto de 1948, após concurso, foi nomeado professor catedrático da Faculdade de Direito da Universidade de Coimbra, do Grupo das Ciências Histórico-Jurídicas. Exerceu o cargo de professor secretário (1951-1955) e de professor bibliotecário (1957-1958) da Faculdade de Direito. Ministrou as cadeiras de História do Direito Português e História do Direito Romano. No pós-25 de abril de 1974 Guilherme Braga da Cruz foi fisicamente impedido de dar aulas, por deliberação plenária da "União dos Estudantes Comunistas", e depois foi suspenso das funções de professor, suspensão comunicada por ofício datado de 20 de agosto de 1975, sendo que a 9 de outubro de 1976, por despacho do subsecretário de Estado do Ensino Superior, o processo de "saneamento" foi arquivado.
Guilherme Braga da Cruz tomou posse do cargo de reitor da Universidade de Coimbra a 13 de junho de 1961, após ter sido nomeado pelo ministro da Educação Nacional, Manuel Lopes de Almeida. Por inerência das funções de reitor, e por Portaria de 28 de junho de 1961 foi nomeado presidente da Comissão Administrativa do Plano de Obras da Cidade Universitária de Coimbra. Na sequência da chamada "crise académica" de 1962 e em aberta discordância com a solução encontrada pelo Governo para a mesma, Guilherme Braga da Cruz pediu a exoneração de funções do cargo de reitor ao ainda ministro da Educação Nacional, Manuel Lopes de Almeida, que iria ser substituído no cargo por Inocêncio Galvão Telles. A exoneração foi-lhe concedida em 6 de dezembro de 1962, tendo ainda visto aprovado o quadro de pessoal da Faculdade de Medicina. Para além da documentação inserida em séries, inclui documentação relativa a: Curso de férias de Universidade de Coimbra no Ultramar, realizado em Angola e Moçambique em setembro de 1961; doutoramentos "honoris-causa" de José de Azeredo Perdigão e Gilberto Freyre; assuntos relacionados com organismos académicos e com o V Colóquio Internacional de Estudos Luso-Brasileiros.
Guilherme Braga da Cruz foi convidado por Fernando Andrade Pires de Lima, ministro da Educação Nacional, a assumir a responsabilidade de secretário-geral na organização do III Congresso da União Nacional, em Coimbra. Foi preparado para o mês de maio, mas realizado nos dias 22 a 25 de novembro de 1951, devido à morte do marechal Óscar Carmona. Guilherme Braga da Cruz aceitou o encargo na garantia do respeito de três condições: colaboração estritamente técnica, sem compromisso de filiação na União Nacional; colaboração gratuita por forma a garantir isenção e independência política; seriam aceites todas as teses apresentadas ao congresso, salvo alguma "falta de nível".
Guilherme Braga da Cruz integrou a Academia das Ciências de Lisboa, na sua Classe de Letras, na qualidade de sócio correspondente a partir de 1962.
Guilherme Braga da Cruz foi aceite como sócio correspondente do Instituto Histórico e Geográfico de São Paulo na sessão de 20 de fevereiro de 1965, conforme lhe foi comunicado em carta de 28 de fevereiro de 1965.
Guilherme Braga da Cruz inscreveu-se como sócio em novembro de 1952, pagando uma quota de 5 escudos por mês. Embora esta documentação não se insira no período cronológico no qual Guilherme Braga da Cruz frequentou a Universidade de Coimbra como seu aluno, a produção documental está intimamente ligada à sua qualidade de aluno, daí estar inserida nesta secção respeitante às "Atividades Estudantis".
Guilherme Braga da Cruz integrou, na qualidade de sócio, a Associação Jurídica de Braga quando da sua "restauração" no início da década de 1950, não sendo possível precisar com segurança a data da sua associação.
Documentação relacionada com o relacionamento institucional de Guilherme Braga da Cruz com a empresa DERSINA - Sociedade de Derivados de Resinas de Aveiro, podendo supor-se a sua participação na qualidade de sócio, não sendo possível precisar as datas da sua ligação à empresa.
Em cerca de 1942 Guilherme Braga da Cruz tornou-se sócio da Livraria Cruz, fundada pelo seu avô paterno, José António da Cruz, em 1888.
Documentação reunida por Guilherme Braga da Cruz enquanto sócio da empresa tipográfica de Braga "Augusto Costa e Companhia Limitada". A associação de Guilherme Braga da Cruz a esta empresa foi por cessão de quota de seu pai, José Maria Braga da Cruz, através de escritura, em 1971.
Guilherme Braga da Cruz foi sócio do Centro Académico de Democracia Cristã, provavelmente a partir de 1933, tendo exercido funções e vice-presidente entre 1936-1937. Mais tarde, em março de 1951, Guilherme Braga da Cruz foi presidente da Comissão de Receção das Comemorações das Bodas de Ouro do Centro Académico de Democracia Cristã.
Guilherme Braga da Cruz foi sócio e presidente do Conselho de Direção da Mobiliária, Sociedade Cooperativa de Responsabilidade Limitada, não sendo possível precisar com segurança as datas da sua ligação à empresa.
Guilherme Braga da Cruz aderiu à Associação dos Jurisconsultos Católicos na qualidade de sócio efetivo em 15 de setembro de 1960, tendo pedido a sua desvinculação em 28 de dezembro de 1969, devido à publicação, no boletim da instituição, de um relato falseado dos acontecimentos académicos em Coimbra no mês de abril.
Guilherme Braga da Cruz foi sócio efetivo do Instituto de Coimbra desde 1948, tendo exercido as funções de vice-presidente da direção nos mandatos de 1961-1964, 1966-1967 e 1968-1974.